L’église paroissiale Saint‑Mauguille de Saint‑Riquier remonterait vraisemblablement au Haut Moyen Âge. Son histoire s’inscrit naturellement dans celle de saint Mauguille, prêtre évangélisateur irlandais venu en Gaule avec saint Fursy à Péronne. Après la mort de ce dernier, Mauguille se serait retiré d’abord à l’abbaye de Saint‑Riquier avant de fonder un ermitage à Monstrelet (Somme), sur les bords de l’Authie. La tradition populaire estime son décès au 30 mai 685.

Au tout début du XIᵉ siècle, l’abbé de l'abbaye de Saint‑Riquier, Ingélard (981‑1022), aurait récupéré la relique de ce saint ermite en laissant sa tête à Monstrelet. En l’absence d’hagiographie clairement établie, il est rapporté que l’abbé Ingélard aurait subi les pressions de plusieurs moines influents de l’abbaye pour transférer la châsse contenant les reliques de Mauguille dans une autre église. Le site retenu aurait ainsi été l'église dont le vocable n’est pas clairement précisé dans les sources et située à l’extrémité sud de la via publica. Ce transfert est mentionné dans les Chroniques d’Hariuf (Chronicon centulense), texte du XIIᵉ siècle, malheureusement détruit lors de l’incendie de l’abbaye en 1719. Le chroniqueur y affirme que cette église était "édifiée depuis longtemps en l’honneur du saint confesseur".

Toutefois, une lecture archéologique des vestiges actuels de cet édifice suggère qu’elle aurait été largement reconstruite au cours de la première moitié du XIIᵉ siècle, probablement après le pillage de la ville par le comte de Saint‑Pol en 1131. Le style manifestement roman des arcatures (ill.) et les ébrasements des baies en plein cintre de la nef (ill.), ainsi que l’appareillage en losange du tympan de la porte nord (ill.), corroborent cette hypothèse. Ce type d’appareil singulier se retrouve en effet également au portail de l’ancien palais épiscopal de Beauvais, connu d’après un dessin du XVIIIᵉ siècle et daté du premier tiers du XIIᵉ siècle.

Située hors des remparts et donc non protégée des assauts que la ville eut à subir, l’église Saint‑Mauguille aurait également subi plusieurs incendies, notamment en 1524 et en 1628 ; ces derniers étant attribués aux troupes de Charles Quint. L’ampleur exacte des destructions reste toutefois difficile à évaluer.

Au XVIIᵉ siècle, bien que la paroisse regroupe les hameaux de Drugy et de Friaucourt, elle ne compte plus que quatorze foyers en 1689. Elle finit par fusionner avec la paroisse Notre‑Dame au cours du XVIIIᵉ siècle.

Après la Révolution, l’église abbatiale (IA80011131) est affectée à la paroisse, l’église Notre‑Dame (IA80011120) est démolie et l’église Saint‑Mauguille est vendue. Le cimetière qui l’accompagnait s’étendait au nord de l’édifice ; il avait notamment accueilli le sépulcre de Nicolas de Boufflers, capitaine du château de la Ferté, décédé en 1450. L’église est alors acquise, avec le terrain attenant, par M. Sueur‑Merlin, qui y érige une maison de grande taille (IA80011170) et utilise l’ancien édifice comme dépendance agricole et bûcher. La propriété est ensuite vendue à Le Lièvre, puis à M. Hordequin, industriel exploitant de phosphates.

Le 16 juillet 1932, une grange de la ferme attenante est la proie des flammes et se propage au choeur de l'ancienne église. La presse locale rapporte : "elle avait conservé de belles peintures intérieures dans la région du chœur, et sa porte d’entrée était une merveille de ferronnerie". Malheureusement, les éléments décrits à l’époque ont depuis disparu. Dans les années 1970, le chevet polygonal à trois pans est démoli afin de permettre l’extension du bûcher et la construction d’une nouvelle structure en brique.